《深夜的超自然公务员》讲述了这样一个故事：在东京 23 区的全部区役所中有个不为人知的组织“夜间地域交流课”，专门处理夜晚各种超自然事件。宫古新是“夜间地域交流课”的新人，可以理解人外语言，在巡逻的时候遇到了一位天狗，将宫古新称为安倍睛明，在天狗看来宫古新与自己认识的安倍睛明一模一样，宫古家是继承了安倍睛明的血脉。作为“夜间地域交流课”的新人宫古新一方面会与各种妖怪们接触，另一方面也要和充满个性的同事们学习相处之道。